Chihiro, 10 ans, a tout d’une petite fille capricieuse. Elle s’apprête à emménager avec ses parents dans une nouvelle demeure. Sur la route, la petite famille se retrouve face à un immense bâtiment rouge au centre duquel s’ouvre un long tunnel. De l’autre côté du passage se dresse...
Parti en quête d'un remède, un prince affecté par un mal fatal se retrouve dans une contrée où se livre une bataille entre une ville minière et les animaux de la forêt.
La trame suit une petite princesse poisson rouge appelée Ponyo qui veut désespérément devenir humaine. En cherchant ce faire, elle devient amie d'un garçon de cinq ans, Sôsuke.
C'est en rencontrant son ancien amant de faculté, que Toko, profondément établie en tant que femme au foyer, voit soudain renaître en elle le désir de travailler, et de reprendre son métier d'architecte. Mais peut-on jamais retrouver la vie qu'on a délaissée pendant tant d'années ?